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ISSN : 1226-9999(Print)
ISSN : 2287-7851(Online)
Korean Journal of Environmental Biology Vol.35 No.2 pp.160-168
DOI : https://doi.org/10.11626/KJEB.2017.35.2.160

Estrus Cycles of the Female Tscherskia triton (Mammalia: Rodentia: Cricetidae) according to the Photoperiod

Jun-Ho Park, Keun Jae Ahn, Hong-Shik Oh*
Faculty of Science Education, Jeju National University, Jeju 63243, Republic of Korea
Corresponding author: Hong-Shik Oh, 064-754-3280, 064-725-4902, sciedu@jejunu.ac.kr
May 8, 2017 June 3, 2017 June 5, 2017

Abstract

Tscherskia triton is widely distributed in Northern China, Korea, and the adjacent areas of Russia. Except its distribution, reproduction, and growth development related to life history, reproductive cycle and reproductive organs of T. triton are rarely studied in Korea. The purpose of this study was characterized the estrous cycle of T. triton captured in Jeju Island in order to provide information to a better information of captive breeding of the species when longday (16L : 8D) and short-day (8L : 16D) photoperiod. Then, histological study of the ovaries and uterus with five females in each photoperiod was performed. The duration of the estrus cycle was 4~5 days and it showed regular cycle pattern. Results of the vaginal cytology examination showed four characteristic phase of the estrous cycle in long-day photoperiod (16L : 8D): proestrus, estrus, metestrus and diestrus. However, in short-day photoperiod, the diestrus phage of the estrus cycle was maintained from the 6th to 12th day. In the long-day photoperiod, females had many Graafian follicles and corpus luteums in large ovaries, and developed uterine glands in the thick endometrium. But they had some primary, secondary and tertiary follicles, and undeveloped uterine glands in the thin endometrium during short-day photoperiod. These results were identified difference of the estrus cycle and histological characteristics of reproductive tracts according to the photoperiod. These results are very important clues to the reproductive biology of T. triton, and it will be widely used as date for maintaining biodiversity.


광주기에 따 른 비단털쥐 (Mammalia: Rodentia: Cricetidae) 암컷의 발정주기 변화

박 준호, 안 근재, 오 홍식*
제주대학교 과학교육학부

초록


    서 론

    포유류 암컷의 발정주기 (estrus cycle)는 생식호르몬의 분 비와 배란에 의한 주기적인 생리변화를 의미하며, 발정이란 교미가 가능한 생리적 상태를 의미한다. 포유류의 발정주기 는 환경과 신경내분비 인자 (neuroendocrine factors)에 의해 조절되는 시상하부 - 뇌하수체 - 난소주기의 상호조절작용으 로 이루어진다 (Mahoney et al. 2010).

    난소호르몬, 에스트로겐 (estrogens)의 영향을 받는 질상피 는 발정기 동안 표층 세포층이 변화되면서 표층 상피세포의 각화와 박리가 일어난다. 이러한 세포층의 변화를 통해 가 장 간단하게 발정주기를 확인할 수 있는 방법이 질점막도말 법 (vaginal smear method)이다 (Organization for Economic Cooperation and Development [OECD] n.d. 2014). 각각의 단 계마다 나타나는 세포의 종류와 비율의 차이를 기본으로 하 여 발정전기 (proestrus), 발정기 (estrus), 발정후기 (metestrus), 발정휴지기 (diestrus)의 연속적인 4단계로 구분한다 (Akinloye and Oke 2010; Byers et al. 2012; Organization for Economic Cooperation and Development [OECD] n.d. 2014). 발정전 기와 발정기에는 에스트로겐이, 발정후기와 발정휴지기에 는 프로게스테론이 분비되어 순환적인 발정주기가 조절된다 (Wallen 1990; Mahoney et al. 2010).

    생식생물학적 연구는 주로 랫 (rat), 햄스터 (hamster), 마우 스 (mouse) 등 실험동물을 대상으로 연구되어 왔으나, 최근 에는 생태적 지위가 낮은 종을 대상으로 개체수 유지를 통 한 생물다양성 증진을 목적으로 연구가 이루어지고 있다 (Merani and Lizarralde 1980; D’Andrea et al. 1996; Malekani et al. 2002). 비단털쥐 (Tscherskia triton)는 한국과 중국의 북 동부 지역 및 극동러시아 지역에만 서식하는 종으로 비단털 쥐과 (Cricetidae) 비단털쥐속 (Tscherskia)에 속하는 소형 설 치류이다 (Won 1964; Yoon et al. 2004; Han et al. 2011). 국내 에서는 Won (1964)에 의해 처음 보고된 이후 단편적인 포획 기록이 있을 뿐이다 (Kim et al. 2011; Koh et al. 2013; Park and Oh 2017). 최근 국내 비단털쥐에 관한 연구로는 분자 유전학적 연구 (Koh et al. 2013), 번식 및 성장과 발달 (Park and Oh 2017)에 대한 연구가 이루어졌으나 번식생물학적 연 구는 이루어진 바 없다. 일반적으로 같은 속 (genus)에 속하 는 종들의 발정주기 (estrus cycle)는 유사한 특징을 갖는 것 으로 알려져 있으나, 모든 포유류가 동일한 특징을 갖는 것 은 아니기 때문에 암컷의 발정주기와 행동학적 이해를 위 해 추가적인 정보를 얻기 위한 연구가 필요하다 (Conaway 1971; Smale et al. 2005). 이에 본 연구는 비단털쥐의 광주기 에 따른 발정주기 및 조직학적 특징을 밝혀 비단털쥐의 생 활사와 소형포유류의 생태를 이해하는 데 필요한 자료를 제 공하기 위하여 이루어졌다.

    재료 및 방 법

    1시료 채집 및 사육

    연구에 이용된 비단털쥐는 제주특별자치도 한라산국립공 원 인근 관음사, 한화리조트, 별빛누리공원, 물장오리오름 지 역 등에서 2014년부터 2016년까지 3년간 매년 5월부터 11 월까지 매주 약 50~60개씩의 샤먼 생포트랩 (Sherman live trap, USA)과 재래식 철망 트랩을 설치하여 포획하였다. 트랩 은 하천 또는 건천이 있는 초목지와 관목림, 습지 등에 설치 하였고, 햄, 소세지, 어묵 등의 유인용 먹이를 사용하였다. 생 포된 암컷 6개체, 수컷 3개체는 온도 25~27℃, 습도 50~60 %, 광주기 16L : 8D이 유지되는 곳에서 사육하였고, 사료는 5L79 diets (PMI Nutrition, Brentwood, LA)와 물을 자율 공급 하였다 (Jackson and Van Aarde 2003; Yoon and Han 2004).

    2배란주기 관찰

    광주기 변화에 따른 배란주기의 조사는 야생 개체 (암컷 6 개체, 수컷 3개체)의 교배를 통해 태어난 F1 중 성성숙한 41 주령 암컷 3개체와 62주령 암컷 2개체를 대상으로 하였으며, 이 개체들은 각각 다른 케이지에서 사육하였다. 동일한 온 도와 습도 조건에서 광주기를 장일 광주기 (16L : 8D, longday photoperiod)와 단일 광주기 (8L : 16D, short-day photoperiod) 로 나누어 실험하였고, 광주기 변경 시 1주일 동안 적응 기간을 가진 후 30일 동안 관찰하였다. 매일 오전 9시 에 질구 (vaginal opening)를 디지털 카메라로 사진 촬영하 였으며, 질 내 세포구성의 변화를 관찰하기 위하여 질점막 도말법으로 실험하였다. 마이크로 스포이드를 사용하여 멸 균된 생리식염수 200 μL를 질 내에 주입 후 3~5번 정도 씻 어낸 액체를 멸균한 1.5 mL tube에 옮겼다. 슬라이드글라스 (Microscope slides, Paul Marienfeld GmbH & Co. KG)에 20 μL씩 도말하여 37℃ 가온판에서 건조 후, 95% ethanol로 고 정하여 상온에서 건조하였다. 헤마톡실린 (hematoxyline, 영 동제약)과 에오신 (eosin, Sigma Aldrich)으로 세포를 염색 (H&E staining)한 후 광학현미경으로 관찰하였다. 소수의 유 핵세포 (nucleated cell)가 관찰되고, 많은 수의 백혈구 (leukocytes) 가 관찰되는 시기를 발정휴지기 (diestrus), 많은 유핵 세포 (nucleated cell)와 각질화된 편평 상피세포 (cornified epithelial cell)가 관찰된 시기를 발정전기 (proestrus), 각질 화된 편평 상피세포 (cornified epithelial cell)가 많고, 일부 는 덩어리져서 보이는 시기를 발정기 (estrus), 편평 상피세 포가 드물게 관찰되고 백혈구 (leukocytes)와 유핵 상피세 포 (nucleated epithelial cell)가 나타나는 시기를 발정후기 (metestrus)로 구별하였다 (Marcondes et al. 2002; Caligioni 2009; Byers et al. 2012).

    3조직학적 관찰

    난소와 자궁 조직의 관찰은 광주기 16L : 8D와 8L : 16D 조 건에서 사육 중인 성숙한 암컷 각각 5개체씩을 대상으로 실 험하였다. 적출한 난소와 자궁을 4% 포르말린에 고정한 후 파라핀으로 포매하였다. Microtome (LEICA RM2255)을 이 용하여 5 μm 두께로 절단한 후 헤마톡실린 (hematoxyline, 영 동제약)과 에오신 (eosin, Sigma Aldrich)으로 염색한 후 광학 현미경으로 관찰한 후 촬영하였다.

    결과 및 고 찰

    1배란주기와 질 세포의 변화

    임신 경험이 없는 41주령 암컷 3개체와 62주령 암컷 2개 체를 대상으로 광주기 변화에 따른 질점막의 세포 변화를 관찰한 결과, 광주기가 16L : 8D일 때, 발정전기 (proestrus) 에는 둥글고 핵을 가지고 있는 많은 상피세포와 불규칙적 인 모양의 각질화된 편평 상피세포가 관찰되었다. 발정기 (estrus)에는 크고 불규칙한 모양의 상피세포들이 관찰되었 으며, 핵이 없는 각질화된 편평 상피세포 (large anucleated, cornified epithelial cells)가 대부분이었으나, 간혹 드물게 핵 이 있는 각질화된 편평상피세포 (large nucleated, cornified epithelial cells)가 관찰되었다. 발정후기 (metestrus)에는 핵이 없고 불규칙적인 모양의 각질화된 편평 상피세포의 수가 감 소하고, 백혈구와 크기가 작은 유핵 상피세포 (small nucleated epithelial cells)가 관찰되었다. 발정휴지기 (diestrus)에는 매 우 작은 다형핵 (polymorphonuclear)의 백혈구가 많이 관찰 되었으며, 매우 드물게 크기가 큰 유핵세포가 관찰되었다 (Fig. 1). 이러한 결과들은 Marcondes et al. (2002), Caligioni (2009), Byers et al. (2012) 등의 연구결과와 같이 각각의 단 계에서 관찰되는 세포의 종류는 유사하였다.

    발정주기에 따른 각 단계별 질구 (vaginal opening)의 상 태를 관찰한 결과, 발정전기에는 질구가 열려 있고 (opened), 질점막이 약간 축축하였다. 발정기에는 질구가 열려있고 음 문 (vulva)의 음순 (labia)이 부어오른 상태가 확인되었다. 발 정후기와 발정휴지기에는 질구가 닫혀 있고 음문 (vulva)의 음순 (labia)은 부어있지 않았고, 질점막 표면에 흰색의 막 (whitish soft debris)을 관찰할 수 있었다 (Fig. 2). 이는 수 컷과의 교미로 인해 응고된 정액과 점액에 의해 생긴 질전 (vaginal plug)과는 다른 형태인데, 이는 발정기 이후에 생 기는 것으로 질구에 흰색의 막이 관찰되면 더 이상 번식 (breeding)이 이루어질 수 없다 (Croy et al. 2013)는 것을 예 시한다. 질 세포를 관찰하면서 간혹 발정전기는 관찰할 수 없었는데, 이는 가장 짧은 단계로서 관찰 시기에 따라 세포 구성의 변화만으로 정확히 구별하기가 어려운 단계이기 때 문이다. 따라서 발정전기 단계를 전후로 하여 늦은 발정휴 지기 - 이른 발정전기 (late diestrus-earyl proestrus) 또는 늦은 발정전기 - 이른 발정기 (late proestrus-early estrus)로 세분화 하기도 한다 (Cora et al. 2015).

    실험을 통해 30일 동안 7~8번의 발정기가 발생하는 것으 로 확인되어 비단털쥐의 발정주기는 4~5일에 한번 일어나는 것으로 확인되었는데 (Fig. 3). 중국에서의 연구결과 (Zhang et al. 1999)인 3~4일과는 다소 차이가 있는 것으로 나타났다. 또한 데구과 (Octodontidae)에 속하는 Octodon degus의 발정 주기 3~4일과도 다소 차이가 있었으나 실험동물인 마우스 와 랫 (rat), 햄스터인 Siberian hamster (Phodopus sungorus) 의 발정주기 4~5일과는 유사하였다 (Labyak and Lee 1995; Marcondes et al. 2002; Vrooman and Young 2010; Croy et al. 2013). 그러나 다른 설치류인 붉은숲쥐과 (Nesomyidae) Cricetomys gambianus의 경우, 발정주기가 두 단계인 발정 기 (1.4~7.8일)와 발정휴지기로 구분되고, 발정주기는 3~15 일로 매우 불규칙적인 경우도 있다 (Malekani et al. 2002). 또한 쥐과 (Muridae) Apodemus sylvaticus는 3단계의 발정주 기를 가지며, 6~11일 주기로 반복된다 (Jonsson and Silverin 1997). 이처럼 같은 설치류라도 종에 따라 발정주기의 차이 가 있음이 확인된 바 발정주기는 비단털쥐의 종적특징을 보 여주는 한 가지 예라 할 수 있겠다.

    일반적으로 번식기와 비번식기의 발정주기의 차이를 확 인하기 위하여 인위적으로 광주기를 조절하여 연구가 이루 어진다. 이때 장일 광주기 (long-day photoperiod)를 번식기 (breeding season), 단일 광주기 (short-day photoperiod)를 비 번식기 (non-breeding season)로 가정한다 (Galea et al. 1994). 동일한 암컷 5개체를 대상으로 인위적으로 광주기를 조절하 여 비번식기와 유사한 일조 환경을 만들어 준 후 질 세포 변 화를 관찰한 결과, 개체별 차이는 있었지만 42주령 암컷 2 개체는 1일부터 발정휴지기 상태를 유지하였고, 다른 한 개 체는 8일부터, 62주령 암컷은 6일과 12일부터 발정휴지기 상태를 계속 유지하여 발정주기 4단계를 확인할 수 없었다 (Fig. 3). Siberian hamster의 발정주기는 4~5일이지만, 광주 기를 조절하여 하루 12시간 이하 동안 빛에 노출될 경우 발 정휴지기 상태가 된다는 연구결과와 유사하였고, 12~14주 이상 짧은 광주기의 환경에 노출이 되면 배란이 되지 않거 나 배란 횟수가 감소하며, 난소의 무게, 성숙한 여포와 황체 역시 그 수가 감소한다 (Vrooman and Young 2010).

    결론적으로 성숙한 비단털쥐 암컷 5개체의 발정주기는 4~5일임을 확인되었다. 일반적인 햄스터의 발정주기와 유 사하였고, 다른 설치류에 속하는 종에 비해 발정주기가 매우 규칙적이고, 짧은 것을 알 수 있었다. 장일 광주기일 때, 비단 털쥐 암컷의 발정주기는 비교적 규칙적으로 반복되는 것으 로 나타났으나, 단일 광주기에는 일정한 시기 이후 발정휴지 기 상태가 지속된다는 것을 확인할 수 있었다.

    2생식기관의 조직학적 구조

    비단털쥐의 난소와 자궁의 해부학적 구조는 두 개의 난소 (ovaries)와 짧은 나팔관 (oviducts)을 가지고 있으며, 긴 관 상구조의 자궁각 (uterine horns)은 두 개였다. 자궁각의 끝 부분에는 자궁경관 (cervix)이 있고, 자궁체 (uterine body)는 없었다 (Fig. 4). 이는 마우스, 햄스터와 유사한 구조이지만 (Suckow et al. 2012; Croy et al. 2013), 짧은 자궁체를 가지 고 있는 랫 (rat)의 한 종인 Cricetomys gambianus와는 구조 적 차이가 있는 것으로 나타났다 (Akinloye and Oke 2010).

    난소와 자궁의 조직은 16L : 8D 광주기의 경우, 난소에서 1차 난모세포, 2차 난모세포, 잘 발달된 성숙난포와 황체 등 을 확인할 수 있었고, 두꺼운 자궁 내막에는 분비샘 (uterine glands)이 잘 발달되어 있었다 (Fig. 5). 그러나 광주기의 변 화를 주었을 때에는 난포강이 없는 2차 난모세포와 3차 난 모세포가 관찰되었고, 자궁의 두께는 얇았으며 자궁 내막에 있는 분비샘의 크기가 작아지는 것이 확인되었다 (Fig. 6). 이 는 인위적인 광주기 변화에 따른 결과로 자연상태에서의 번 식기와 비번식기에 따른 등줄쥐 (Apodemus agrarius) 난소와 자궁의 조직학적 특징과 유사하였다 (Yoon et al. 1997).

    결론적으로 질점막도말법으로 확인한 결과, 비단털쥐의 발정주기는 4~5일 주기로 반복되고, 다른 설치류에 비하여 주기가 짧고, 광주기에 따른 발정주기의 변화와 난소와 자궁 의 조직학적 차이가 있다는 것을 확인할 수 있었다. 비록 대 상 개체수가 작아 연구의 한계점이 있음에도 광주기 변화에 따른 명확한 발정주기와 생식기관의 조직학적 변화가 분명 하다는 것은 주목할 만한 결과라 할 수 있다. 따라서 향후 충 분한 암컷 개체를 대상으로 24Light, 24Dark 등 다양한 광주 기에 따른 발정주기 연구 및 세포수 측정, 호르몬 측정과 같 은 연구가 병행된다면 서식환경이 발정주기에 미치는 영향 을 확인할 수 있을 것이라 판단된다. 또한 암컷 발정주기의 변화는 광주기뿐만 아니라 생체리듬 (circadian activity), 심 부체온 (core temperature), 먹이량, 활동량, 수컷과의 접촉 등 에 의해서도 영향을 받을 수 있다 (Wallen 1990; Mahoney et al. 2011). 따라서 인위적인 온도 변화, 먹이량 조절, 암컷 의 활동량 차이, 수컷 비단털쥐와의 접촉 시간 등 다양한 조 건에서의 연구는 비단털쥐의 기본적인 번식생물학적 특징 을 밝힐 수 있는 단서가 될 수 있다. 비단털쥐는 전 세계적으 로 국한된 지역에서만 서식하기에 연구된 결과도 매우 미흡 한 실정이다. 국내에서는 환경부 지정 관심대상종 (LC)으로 취급되고 있음에도 불구하고 일부 지역에만 분포하기 때문 에 단편적인 관찰 기록이 있을 뿐 종 다양성 유지에 필요한 생태나 번식생물학적 연구자료는 거의 없는 실정이다. 따라 서 본 연구는 비단털쥐의 번식생물학적 측면에서 볼 때 매 우 의미 있는 결과라 이후 생물학적 측면에서 종적 특징을 밝히는 자료로 제공되어 생물종 다양성 유지에 널리 활용될 것이다.

    적 요

    비단털쥐 (Tscherskia triton)는 중국 북부와 한국, 극동러 시아 지역 등 국한된 지역에 분포하며, 번식, 성장과 발달 및 분포에 관한 정보는 알려져 있으나 발정주기와 생식기관에 관한 번식생물학적 연구는 거의 연구된 바 없다. 이에 본 연 구는 제주도에서 포획된 개체를 사육하면서 광주기에 따른 암컷 비단털쥐의 생식주기 및 생식기관의 특징을 밝혀 비단 털쥐의 번식생물학적 정보를 제공하고자 진행하였다. 연구 결과, 평소 사육환경 (16L : 8D)에서의 비단털쥐 발정주기는 4~5일이었고, 발정 단계는 발정전기, 발정기, 발정후기, 발정 휴지기의 4단계로 구분되었다. 광주기 8L : 16D 환경에서 비 단털쥐의 발정주기는 6~12일째부터 발정휴지기 상태가 계 속 유지되었다. 광주기에 따른 비단털쥐 생식기관의 조직도 차이를 보였다. 16L : 8D 경우에는 발달된 난소 내에 다수의 성숙 난포와 황체가 관찰되었고, 자궁내막도 두껍고 분비샘 도 잘 발달되어 있었으나 8L : 16D 조건에서는 원시난포와 제2차, 3차 난모세포가 관찰되고 얇은 자궁내막과 발달되지 않는 자궁분비샘을 확인하였다. 이에 따라 광주기에 따른 비 단털쥐의 생식주기 변화와 난소와 자궁의 조직학적 차이를 확인하였다. 이 결과는 비단털쥐의 번식생물학적 측면에서 매우 중요한 단서가 되는 자료이기에 생물종 다양성 유지를 위한 자료로 널리 활용될 것이라 판단된다.

    Figure

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    Cell types by vaginal cytology representing each stage of estrous in Tscherskia triton. Three cell types are identified: large nucleated, cornified epithelial cells (black arrowhead), large anucleated, cornified epithelial cells (white arrow), nucleated epithelial cells (black arrow), and leukocytes (circle). Stages of estrous include A, proestrus; B, estrus; C, metestrus; D, diestrus.

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    Vaginal opening in Tscherskia triton, showing opened vaginal cavity (A, B) and closed vaginal cavity (C, D). A, Proestrus; B, estrus; C, metestrus; D, diestrus. WSD, whitish soft debris.

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    Estrous cycles assessment determined by vaginal cytology observed for 30 days in Tscherskia triton. The graphic representation of the respective estrous cyclicity in long day lengths (A; 16L : 8D) and short day lengths (B; 8L : 16D). In both groups, day 1 corresponds to the first day that vaginal smears were collected. P, proestrus; E, estrus; M, metestrus; D, diestrus.

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    The dorsal view of the female reproductive tract of the adult Tscherskia triton showing various segments of the organ. Letters identify the ovary (O), oviduct (Ov), uterine horns (U), uterine adipose (Ua), and uterine cervix (C).

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    Representative micrographs of hematoxylin-eosin staining in female reproductive tracts of Tscherskia triton during long-day photoperiod (16L : 8D). A and B, ovary; C, uterus; D, oviduct. AF, antral follicle; CL, corpus luteum; E, endometrium; G, granulosa; O, oocyte; PF, primary follicles; SF, secondary follicles; TF, third follicles; UG, uterine glands.

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    Representative micrographs of hematoxylin-eosin staining in female reproductive tracts of Tscherskia triton during short-day photoperiod (8L : 16D). A and B, ovary; C, uterus; D, oviduct. CL, corpus luteum; E, endometrium; G, granulosa; O, oocyte; PF, primary follicles; SF, secondary follicles; UG, uterine glands.

    Table

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